Ele apareceu em diversos papéis desde seu primeiro papel principal em 1999 de October Sky, seguido pelo filme indie culto, Donnie Darko, de 2001, que dava vida a um adolescente com problemas psicológicos e que contracenava com sua irmã da vida real, Maggie Gyllenhaal. O filme The Day After Tomorrow, de 2004, ele retratou um estudante preso em um evento cataclísmico do aquecimento e esfriamento global, ao lado de Dennis Quaid como seu pai. O ano de 2005 foi seguramente o ano de sua consagração como ator diante do grande público, graças a sua interpretação de um marinheiro frustrado em Jarhead e sobre tudo como personagem do vaqueiro Jack Twist em Brokeback Mountain, de Ang Lee, onde atuou junto de Heath Ledger.
Gyllenhaal se tornou um ativista, promovendo diversas causas políticas e sociais. Nos últimos anos tem aparecido na campanha de publicidade Rock the Vote, tem prestado publicamente seu apoio ao Partido Democrata dos Estados Unidos nas eleições de 2004 e tem promovido diferentes causas ambientais e em favor da União Americana pelas Liberdades Civis.
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